Диссоциация когнитивных изменений при унилатеральных лучевых воздействиях на гиппокамп
- Авторы: Кроткова О.А.1, Данилов Г.В.1, Галкин М.В.1, Кулёва А.Ю.2, Каверина М.Ю.1, Ениколопова Е.В.3, Струнина Ю.В.1, Ениколопов Г.Н.4
-
Учреждения:
- ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” Минздрава России
- ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
- Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова
- Университет Стони-Брук
- Выпуск: Том 50, № 2 (2024)
- Страницы: 5-19
- Раздел: Статьи
- URL: https://rjraap.com/0131-1646/article/view/663979
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0131164624020017
- EDN: https://elibrary.ru/VLRENU
- ID: 663979
Цитировать
Аннотация
Хотя ключевая позиция гиппокампа (ГП) в процессах памяти не подвергается сомнению, специфика его участия в когнитивных процессах еще не установлена. При этом роль ГП в дифференциации новизны впечатлений часто обсуждается в контексте взрослого гиппокампального нейрогенеза. Лучевое воздействие на ГП, ингибирующее процессы нейрогенеза, могут служить моделью изучения этой взаимосвязи. Исследовалась однородная выборка из 28 пациентов с менингиомами хиазмально-селлярной области (МХСО), прилежащими к ГП. Средний возраст выборки 51.18 (SD = 10.16). У 15 больных диагностировалось левостороннее расположение опухоли (ЛРО) и у 13 – правостороннее (ПРО). Эти две группы были сопоставимы по демографическим, клиническим и морфометрическим характеристикам. С целью остановки роста опухоли больные проходили лучевую терапию (ЛТ), при которой ГП на стороне патологического процесса вынужденно получал дозу, сопоставимую с дозой в опухоли. Исследование с помощью оригинальной методики оценки зрительной памяти осуществлялось перед началом ЛТ, сразу после ее окончания, через 6 и 12 мес. после окончания. Были получены данные о более ранних изменениях характеристик памяти, опосредуемых правой гиппокампальной областью, но при этом — более выраженных отдаленных когнитивных последствиях ионизирующего воздействия на ГП левого полушария.
Ключевые слова
Полный текст

Об авторах
О. А. Кроткова
ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” Минздрава России
Автор, ответственный за переписку.
Email: OKrotkova@nsi.ru
Россия, Москва
Г. В. Данилов
ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” Минздрава России
Email: OKrotkova@nsi.ru
Россия, Москва
М. В. Галкин
ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” Минздрава России
Email: OKrotkova@nsi.ru
Россия, Москва
А. Ю. Кулёва
ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Email: OKrotkova@nsi.ru
Россия, Москва
М. Ю. Каверина
ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” Минздрава России
Email: OKrotkova@nsi.ru
Россия, Москва
Е. В. Ениколопова
Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова
Email: OKrotkova@nsi.ru
Россия, Москва
Ю. В. Струнина
ФГАУ “Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” Минздрава России
Email: OKrotkova@nsi.ru
Россия, Москва
Г. Н. Ениколопов
Университет Стони-Брук
Email: OKrotkova@nsi.ru
США, Нью-Йорк
Список литературы
- Penfield W. Memory Deficit Produced by Bilateral Lesions in the Hippocampal Zone // Arch. Neurol. Psychiatry. 1958. V. 79. № 5. P. 475.
- Gol A., Faibish G.M. Effects of Human Hippocampal Ablation // J. Neurosurg. 1967. V. 26. № 4. P. 390312.
- Damasio A.R., Eslinger P.J., Damasio H. et al. Multimodal Amnesic Syndrome Following Bilateral Temporal and Basal Forebrain Damage // Arch. Neurol. 1985. V. 42. № 3. P. 252.
- Московичюте Л.И. О функциональной роли левого и правого гиппокампа в мнестических процессах / Нейропсихология сегодня // Под ред. Хомской Е.Д. М.: МГУ, 1995. С. 49.
- Буклина С.Б. Нарушения высших психических функций при поражении глубинных и стволовых структур мозга. М.: МЕДпресс-информ, 2016. 312 с.
- Scoville W.B., Milner B. Loss of recent memory after bilateral hippocampal lesions // J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 1957. V. 20. № 1. P. 11.
- Zhao C., Deng W., Gage F.H. Mechanisms and Functional Implications of Adult Neurogenesis // Cell. 2008. V. 132. № 4. P. 645.
- Danielson N.B., Kaifosh P., Zaremba J.D. et al. Distinct Contribution of Adult-Born Hippocampal Granule Cells to Context Encoding // Neuron. 2016. V. 90. № 1. P. 101.
- Boldrini M., Fulmore C.A., Tartt A.N. et al. Human Hippocampal Neurogenesis Persists throughout Aging // Cell Stem Cell. 2018. V. 22. № 4. P. 589.
- Kempermann G., Gage F.H., Aigner L. et al. Human Adult Neurogenesis: Evidence and Remaining Questions // Cell Stem Cell. 2018. V. 23. № 1. P. 25.
- Xu L., Guo Y., Wang G. et al. Inhibition of Adult Hippocampal Neurogenesis Plays a Role in Sevoflurane-Induced Cognitive Impairment in Aged Mice Through Brain-Derived Neurotrophic Factor/Tyrosine Receptor Kinase B and Neurotrophin-3/Tropomyosin Receptor Kinase C Pathways // Front. Aging Neurosci. 2022. V. 14. P. 782932.
- Toda T., Parylak S.L., Linker S.B., Gage F.H. The role of adult hippocampal neurogenesis in brain health and disease // Mol. Psychiatry. 2019. V. 24. № 1. P. 67.
- Moreno-Jiménez E.P., Flor-García M., Terreros-Roncal J. et al. Adult hippocampal neurogenesis is abundant in neurologically healthy subjects and drops sharply in patients with Alzheimer’s disease // Nat. Med. 2019. V. 25. № 4. P. 554.
- Tobin M.K., Musaraca K., Disouky A. et al. Human Hippocampal Neurogenesis Persists in Aged Adults and Alzheimer’s Disease Patients // Cell Stem Cell. 2019. V. 24. № 6. P. 974.
- Kamil R.J., Jacob A., Ratnanather J.T. et al. Vestibular Function and Hippocampal Volume in the Baltimore Longitudinal Study of Aging (BLSA) // Otol. Neurotol. 2018. V. 39. № 6. P. 765.
- Виноградова О.С. Гиппокамп и память. М.: Наука, 1975. 333 с.
- Maurer A.P., Nadel L. The Continuity of Context: A Role for the Hippocampus // Trends Cogn. Sci. 2021. V. 25. № 3. P. 187.
- Yassa M.A., Lacy J.W., Stark S.M. et al. Pattern separation deficits associated with increased hippocampal CA3 and dentate gyrus activity in nondemented older adults // Hippocampus. 2011. V. 21. № 9. P. 968.
- Tolentino J.C., Pirogovsky E., Luu T. et al. The effect of interference on temporal order memory for random and fixed sequences in nondemented older adults // Learn. Mem. 2012. V. 19. № 6. P. 251.
- Yassa M.A., Stark C.E.L. Pattern separation in the hippocampus // Trends Neurosci. 2011. V. 34. № 10. P. 515.
- Stark S.M., Kirwan C.B., Stark C.E.L. Mnemonic Similarity Task: A Tool for Assessing Hippocampal Integrity // Trends Cogn. Sci. 2019. V. 23. № 11. P. 938.
- Creer D.J., Romberg C., Saksida L.M. et al. Running enhances spatial pattern separation in mice // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010. V. 107. № 5. P. 2367.
- Rolls E.T. The mechanisms for pattern completion and pattern separation in the hippocampus // Front. Syst. Neurosci. 2013. V. 7. P. 74.
- Zeidman P. Maguire EA. Anterior hippocampus: The anatomy of perception, imagination and episodic memory // Nat. Rev. Neurosci. 2016. V. 17. № 3. P. 173.
- Stark C.E.L., Squire L.R. Functional Magnetic Resonance Imaging (fMRI) Activity in the Hippocampal Region during Recognition Memory // J. Neurosci. 2000. V. 20. № 20. P. 7776.
- Bakker A., Kirwan C.B., Miller M., Stark C.E.L. Pattern separation in the human hippocampal CA3 and dentate gyrus // Science. 2008. V. 319. № 5870. P. 1640.
- Stark S.M., Yassa M.A., Lacy J.W., Stark C.E.L. A task to assess behavioral pattern separation (BPS) in humans: Data from healthy aging and mild cognitive impairment // Neuropsychologia. 2013. V. 51. № 12. P. 2442.
- Leal S.L., Yassa M.A. Integrating new findings and examining clinical applications of pattern separation // Nat. Neurosci. 2018. V. 21. № 2. P. 163.
- Fountain D.M., Soon W.C., Matys T. et al. Volumetric growth rates of meningioma and its correlation with histological diagnosis and clinical outcome: a systematic review // Acta Neurochir. 2017. V. 159. № 3. P. 435.
- Alekseeva A., Enikolopova E., Krotkova O. et al. Dynamics of Cognitive Functions in Patients With Parasellar Meningiomas Undergoing Radiotherapy / The Fifth International Luria Memorial Congress «Lurian Approach in International Psychological Science», Ekaterinburg, Russia, 13–16 October, 2017. Dubai: Knowledge E, KnE Life Sciences, 2018. P. 42. https://doi.org/10.18502/kls.v4i8.3261
- Rogers L., Barani I., Chamberlain M. et al. Meningiomas: knowledge base, treatment outcomes, and uncertainties. A RANO review // J. Neurosurg. 2015. V. 122. № 1. P. 4.
- Chera B.S., Amdur R.J., Patel P., Mendenhall W.M. A Radiation Oncologist’s Guide to Contouring the Hippocampus // Am. J. Clin. Oncol. 2009. V. 32. № 1. P. 20.
- Kinsbourne M. Eye and Head Turning Indicates Cerebral Lateralization // Science. 1972. V. 176. № 4034. P. 539.
- Kimura D. From ear to brain // Brain Cogn. 2011. V. 76. № 2. P. 214.
- de Schotten M.T., Dell’Acqua F., Forkel S.J. et al. A lateralized brain network for visuospatial attention // Nat. Neurosci. 2011. V. 14. № 10. P. 1245.
- Кроткова О.А., Каверина М.Ю., Данилов Г.В. Движения глаз и межполушарное взаимодействие при распределении внимания в пространстве // Физиология человека. 2018. Т. 44. № 2. С. 66.
- Fukuda A., Fukuda H., Swanpalmer J. et al. Age-dependent sensitivity of the developing brain to irradiation is correlated with the number and vulnerability of progenitor cells // J. Neurochem. 2005. V. 92. № 3. P. 569.
- Hellström N.A.K., Björk‐Eriksson T., Blomgren K., Kuhn H.G. Differential Recovery of Neural Stem Cells in the Subventricular Zone and Dentate Gyrus After Ionizing Radiation // Stem Cells. 2009. V. 27. № 3. P. 634.
- Monje M. Cranial radiation therapy and damage to hippocampal neurogenesis // Dev. Disabil. Res. Rev. 2008. V. 14. № 3. P. 238.
- Olsson E., Eckerström C., Berg G. et al. Hippocampal volumes in patients exposed to low-dose radiation to the basal brain. A case–control study in long-term survivors from cancer in the head and neck region // Radiat. Oncol. 2012. V. 7. P. 202.
- Monje M., Thomason M.E., Rigolo L. et al. Functional and structural differences in the hippocampus associated with memory deficits in adult survivors of acute lymphoblastic leukemia // Pediatr. Blood Cancer. 2013. V. 60. № 2. P. 293.
- Mineyeva O.A., Bezriadnov D.V., Kedrov A.V. et al. Radiation Induces Distinct Changes in Defined Subpopulations of Neural Stem and Progenitor Cells in the Adult Hippocampus // Front. Neurosci. 2019. V. 12. P. 1013.
- Burghardt N.S., Park E.H., Hen R., Fenton A.A. Adult-born hippocampal neurons promote cognitive flexibility in mice // Hippocampus. 2012. V. 22. № 9. P. 1795.
- Clelland C.D., Choi M., Romberg C. et al. A Functional Role for Adult Hippocampal Neurogenesis in Spatial Pattern Separation // Science. 2009. V. 325. № 5937. P. 210.
- Leal S.L., Yassa M.A. Neurocognitive Aging and the Hippocampus across Species // Trends Neurosci. 2015. V. 38. № 12. P. 800.
- McAvoy K.M., Scobie K.N., Berger S. et al. Modulating Neuronal Competition Dynamics in the Dentate Gyrus to Rejuvenate Aging Memory Circuits // Neuron. 2016. V. 91. № 6. P. 1356.
- Niibori Y., Yu T.-S., Epp J.R. et al. Suppression of adult neurogenesis impairs population coding of similar contexts in hippocampal CA3 region // Nat. Commun. 2012. V. 3. P. 1253.
- Sahay A., Scobie K.N., Hill A.S. et al. Increasing adult hippocampal neurogenesis is sufficient to improve pattern separation // Nature. 2011. V. 472. № 7344. P. 466.
- Tronel S., Belnoue L., Grosjean N. et al. Adult-born neurons are necessary for extended contextual discrimination // Hippocampus. 2012. V. 22. № 2. P. 292.
- Seibert T.M., Karunamuni R., Bartsch H. et al. Radiation Dose–Dependent Hippocampal Atrophy Detected With Longitudinal Volumetric Magnetic Resonance Imaging // Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. 2017. V. 97. № 2. P. 263.
- Gondi V., Tomé W.A., Mehta M.P. Why avoid the hippocampus? A comprehensive review // Radiother. Oncol. 2010. V. 97. № 3. P. 370.
- Pereira Dias G., Hollywood R., Bevilaqua M.C. et al. Consequences of cancer treatments on adult hippocampal neurogenesis: implications for cognitive function and depressive symptoms // Neuro Oncol. 2014. V. 16. № 4. P. 476.
- Suh J.H. Hippocampal-Avoidance Whole-Brain Radiation Therapy: A New Standard for Patients With Brain Metastases? // J. Clin. Oncol. 2014. V. 32. № 34. P. 3789.
- Haldbo-Classen L., Amidi A., Lukacova S. et al. Cognitive impairment following radiation to hippocampus and other brain structures in adults with primary brain tumours // Radiother. Oncol. 2020. V. 148. P. 1.
- Ma T.M., Grimm J., McIntyre R. et al. A prospective evaluation of hippocampal radiation dose volume effects and memory deficits following cranial irradiation // Radiother. Oncol. 2017. V. 125. № 2. P. 234.
- Velichkovsky B.M., Krotkova O.A., Kotov A.A. et al. Consciousness in a multilevel architecture: Evidence from the right side of the brain // Conscious. Cogn. 2018. V. 64. P. 227.
- Кроткова О.А., Величковский Б.М. Межполушарные различия мышления при поражениях высших гностических отделов мозга / Компьютеры, мозг, познание. Успехи когнитивных наук // Под ред. Величковского Б.М., Соловьева В.Д. М.: Наука, 2008. С. 107.
- Velichkovsky B.M., Krotkova O.A., Sharaev M.G., Ushakov V.L. In search of the “I”: Neuropsychology of lateralized thinking meets Dynamic Causal Modeling // Psychology in Russia: State of the Art. 2017. V. 10. № 3. P. 7.
- Ezzati A., Katz M.J., Zammit A.R. et al. Differential association of left and right hippocampal volumes with verbal episodic and spatial memory in older adults // Neuropsychologia. 2016. V. 93. Pt. B. P. 380.
- Maguire E.A., Gadian D.G., Johnsrude I.S. et al. Navigation-related structural change in the hippocampi of taxi drivers // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000. V. 97. № 8. P. 4398.
- Brunec I.K., Robin J., Patai E.Z. et al. Cognitive mapping style relates to posterior–anterior hippocampal volume ratio // Hippocampus. 2019. V. 29. № 8. P. 748.
- Yoon E.J., Choi J.-S., Kim H. et al. Altered hippocampal volume and functional connectivity in males with Internet gaming disorder comparing to those with alcohol use disorder // Sci. Rep. 2017. V. 7. № 1. P. 5744.
- Donos C., Rollo P., Tombridge K. et al. Visual field deficits following laser ablation of the hippocampus // Neurology. 2020. V. 94. № 12. P. 1303.
- Reyes A., Holden H.M., Chang Y.-H.A. et al. Impaired spatial pattern separation performance in temporal lobe epilepsy is associated with visuospatial memory deficits and hippocampal volume loss // Neuropsychologia. 2018. V. 111. P. 209.
- Болдырева Г.Н., Кулева А.Ю., Шарова Е.В. и др. Поиск функциональных маркеров включения гиппокампа в патологический процесс // Физиология человека. 2023. Т. 49. № 2. С. 5.
- Кроткова О.А. Психофизическая проблема и асимметрия полушарий мозга // Вест. Моск. ун-та. Сер. 14. Психология. 2014. № 3. С. 47.
Дополнительные файлы
